ECOLOGIA Y DINAMICA POBLACIONAL DE PICHICO COMUN Saguinus fuscicollis (CALLITRICHIDAE, PRIMATES)

Pekka Soini

INTRODUCCION

El pichico común, Saguinus fuscicollis, es la especie de más amplia distribución geográfica entre los Saguinus, ocupando virtualmente toda la selva pluvial de la cuenca superior amazónica (Hershkovitz 1977); habita bosques primarios y secundarios, en terrenos altos así como en terrenos temporalmente inundados por las crecientes de los ríos. Los amplios estudios de Hershkovitz sobre la anatomía, taxonomía y evolución de los Callitrícidos, sintetizados en su obra magna de 1977, elucidaron la hasta entonces muy confusa taxonomía de S. fuscicollis. Demostró la existencia de 14 subespecies o razas geográficas, separadas entre sí mayormente por los cursos mayores de los ríos amazónicos. De estas razas, se ha comprobado la presencia de 7 en la Amazonía Peruana: fuscicollis, illigeri, lagonotus, leucogenys, nigrifrons, tripartitus y weddelli (Hershkovitz 1977; Soini, este volumen).

A pesar de la gran importancia de S. fuscicollis como animal de laboratorio para la investigación biomédica, los estudios detallados de su comportamiento, ecología y dinámica poblacional en su ambiente natural han sido escasos y fragmentarios. Una notable excepción constituye el estudio sostenido de la ecología de S. f. weddelli por Terborgh (1983) y colaboradores en el Parque Nacional Manu, en el Sur Oriente M Perú.

Con el objetivo de adquirir mayores conocimientos de la ecología y demografía de S. fuscicollis, un estudio a largo plazo fue iniciado en la Amazonía Peruana, conjuntamente con el estudio de otras especies simpátricas de primates, en Setiembre de 1976. Una parte sustancial del estudio fue realizada en conjunción con las operaciones anuales de captura de Callitrícidos (principalmente Saguinus mystax) para el Centro de Reproducción de Primates del Proyecto de Primatología en Iquitos, lo que nos brindó la oportunidad de examinar en el campo 210 ejemplares recién capturados de S. fuscicollis y así obtener valiosa información demográfica de la especie.

DESCRIPCIÓN DE LAS ÁREAS DE ESTUDIO

El estudio fue realizado en 4 áreas, ubicadas en las cuencas de los Ríos Manití, Tahuayo, Tapiche y Pacaya. Todas estas áreas se encuentran dentro de la zona de vida de Bosque Húmedo Tropical (Holdridge 1967) y con vegetación constituida casi únicamente por bosque primario, y de flora muy heterogénea. En el Río Pacaya, que fue el lugar principal de estudio, toda el área consiste en terrenos aluviales, de relieve plano y sujetos a inundación estacional. Las otras áreas abarcan terrenos bajos (inundables) y altos. El patrón climatológico comprende una estación lluviosa larga desde Octubre hasta junio, otra relativamente seca, desde Julio hasta el comienzo de Octubre. El Río Pacaya empieza a crecer en Octubre y entre Febrero y Junio todos o casi todos los terrenos quedan inundados.

El, bosque del área principal de estudio se caracteriza fenológicamente por una abundancia general de frutos en la estación lluviosa; empiezan a escasear hacia fines de la estación, y son notablemente escasos en la estación seca, hasta las primeras semanas de la estación lluviosa.

MÉTODOS

En el presente estudio, se emplearon 4 modalidades principales de investigación: (1) censos completos de las poblaciones de S. fuscicollis en parcelas de bosque relativamente grandes (3 km2); (2) captura y examen de muestras de poblaciones (de preferencia unidades sociales completas), para información detallada de la estructura poblacional por edad y sexo; (3) crianza en cautiverio de individuos desde la infancia hasta la adultez para obtener información sobre la cronología del crecimiento y desarrollo; (4) estudio socioecológico sostenido de una manada en su ambiente natural. En el Río Manití se emplearon las modalidades 1 y 2, en Tahuayo y Tapiche la modalidad 2 y en el Río Pacaya las de 1 y 4. La modalidad 3 fue iniciada en el Tapiche y, luego de concluir los estudios de campo allá, fue continuado en Iquitos. Además, observaciones menos sistemáticas de la ecología y comportamiento de S. fuscicollis fueron realizadas en todas las áreas de estudio.

Luego de un reconocimiento inicial de las poblaciones de primates en cada área de estudio, los períodos de trabajo más específicos abarcaron los siguientes meses: Manití, Setiembre 76 a Febrero 77, Mayo y Junio 77, Noviembre 77 a Enero 78, y Diciembre 78 a Enero 79; Tahuayo, Julio a Octubre 77; Tapiche, julio a Noviembre 78; Pacaya, desde Setiembre 79 intermitentemente hasta Diciembre 84.

La subespecie presente en el Manití, Tahuayo y la margen derecha del Bajo Tapiche es S. f. nigrifrons. La subespecie presente en la margen derecha del Medio Tapiche es S. f. fuscicollis y la subespecie presente en toda la margen izquierda del Tapiche y en el Río Pacaya es S. f. illigeri (Soini, este volumen). El número de individuos capturados y examinados en cada área de estudio fue: Manití 27, Tahuayo 56; y Tapiche 127. La muestra de Tapiche estaba compuesta de 75 nigrifrons, 29 fuscicollis y 23 illigeri.

Censos poblacionales

Los censos poblacionales se realizaron mediante ubicación de todas las unidades sociales existentes dentro de las parcelas de censo y conteo de todos los individuos en ellas. Esto se hizo localizando, en repetidas oportunidades, simultáneamente o sucesivamente 2 ó más manadas y ploteando sus posiciones en el mapa; además, algunas manadas fueron seguidas con más detenimiento, y sus movimientos trazados en el mapa. Conteos completos de los integrantes de las manadas se lograron con mayor éxito siguiendo las manadas hasta sus árboles de dormir, u observándolas desde escondites construidos a pocos metros de distancia de barbacoas cebadas con bananas.

Captura y examen de los animales

Los animales fueron atrapados con la asistencia de 3 ó 4 atrapadores experimentados, que también asistieron en la localización de las manadas y conteo de sus integrantes. Para la captura se utilizó la trampa "Saguinus". Los respectivos detalles y el procedimiento operacional están descritos por Encarnación et al. (este volumen).

Una vez capturados, los pichicos fueron examinados inmediatamente o al día siguiente. Para asegurar una máxima uniformidad en la toma de datos, los animales fueron siempre manipulados y examinados por las mismas personas. Salvo otra indicación, las medidas fueron tomadas con calibrador vernier, con una precisión de 0,5 mm. De cada animal se tomaron, en forma estandarizada, los siguientes datos y medidas:

Peso. Los animales fueron pesados con una balanza de resorte TESOLA" en el Tapiche y "CHATILLON" en el Tahuayo y Manití; los pesos se registraron con una precisión de 5 g (en caso de algunos infantes, de 1 g).

Longitud total y de la cola.

Se midió la distancia de la corona a la punta carnosa de la cola, con la precisión de 1 mm, con el animal firmemente sujetado de espaldas sobre la tablilla de medición, la corona tocando contra el tope de la tablilla, las patas traseras mantenidas flexionadas y la cola completamente extendida hacia atrás. La cola fue medida simultáneamente, colocando una cinta métrica de acero contra la base de la cola. La longitud del cuerpo fue computada sustrayendo la longitud de la cola de la longitud total.

Condición y desarrollo dentario.

Se anotó la condición general de los dientes y los faltantes. En los animales inmaduros se enumeraron los dientes de leche y los dientes permanentes. Se midió la longitud del canino superior derecho, del borde anterior de la gingiva a la punta del canino, y se evaluó el grado de desgaste de los caninos,

Posición y tamaño de los testes y el grado de pigmentación del escroto.

Se anotó si los testes estaban o no descendidos. En los machos con testes descendidos se midió la longitud y el ancho del teste derecho. Para minimizar la inclusión de tejido escrotal, la piel escrotal fue ligeramente estirada. El volumen aproximado del teste fue luego calculado mediante la ecuación para el esferoide alargado hacia los polos V = pi xy2 /6.

Condición reproductiva de las hembras.

Exceptuando las hembras muy próximas a parir, el estado reproductivo de todas las hembras adultas fue verificado mediante la palpación externa del útero, de la manera descrita por Gengozian et al. (1974). Siguiendo esta metodología, se registró el avance de la preñez y la fecha prevista del parto. La presencia o ausencia de leche en las mamas fue anotada y la condición de los pezones fue categorizada como túmido, flácido o sin desarrollo (pequeño).

Tamaño y grado de pigmentación de la vulva.

El tamaño de la vulva fue expresado como la suma de la longitud y máximo ancho de la labia majora, medidos con las patas traseras del animal mantenidas flexionadas.

Grado de desarrollo de la glándula suprapúbica.

Se anotó la presencia o ausencia del pliegue suprapúbico, y se midieron su máximo ancho y su grosor aproximado.

Datos adicionales incluyeron observaciones sobre el estado físico, condición del pelo y, en infantes y juveniles, la presencia o ausencia de los bigotes infantiles y el grado de desarrollo del pelo blanco circumbucal.

En base al examen, los animales fueron clasificados tentativamente en las siguientes categorías de edad:

• Infante, tamaño pequeño y bigotes infantiles presentes; Juvenil, bigotes infantiles ausentes, pero notablemente más pequeño que los adultos y glándula suprapúbica ausente;

• Subadulto, tamaño adulto, pero genitales de menor desarrollo y pliegue suprapúbico sólo incipientemente desarrollado;

• Adulto, genitales y pliegue suprapúbico bien desarrollados;

• Adulto senil, dentadura muy desgastada y deteriorada y la piel expuesta parcialmente despigmentada.

Las hembras fueron adicionalmente clasificadas como nulíparas, preñadas, que dan de lactar y que no daban de lactar. La hembra clasificada como nulípara, no estaba preñada y tenía los pezones sin desarrollo.

Estimación de la edad de los animales inmaduros

Para obtener datos sobre la cronología del desarrollo corporal y dentario, 7 crías nacidas en el campo fueron criadas juntas, desde la infancia hasta adultez (Soini y Soini, en prep.). Su desarrollo dentario fue examinado con intervalos de 5 días, hasta completar la erupción de todos los dientes permanentes, luego con intervalos de 10 días, hasta completar el crecimiento detectable de los caninos. También se mantuvo un registro del crecimiento corporal, aumento del peso y desarrollo físico en general. Nuestras observaciones sobre la secuencia de erupción de los dientes permanentes concuerdan bastante bien con la secuencia de la erupción alveolar elaborada por Byrd (1981), en base a un estudio radiográfico de los cráneos de 32 S. fuscicollis inmaduros. Nuestras observaciones sobre la cronología de la erupción (Cuadro 1) concuerdan con los datos más completos de Chase y Cooper (1969) sobre la cronología de erupción en Saguinus nigricollis, congénere muy afín de S. fuscicollis (Hershkovitz 1977). La única discrepancia notoria entre nuestros datos y los de los autores citados es que en todos, menos en 2 de nuestros animales, los caninos maxilares erupcionaron 0,2 - 0,7 meses antes que los caninos mandibulares; en los 2 restantes, ambos pares de caninos erupcionaron aproximadamente en forma simultánea.

Cuadro 1.- La secuencia y edad aproximada de la erupción de los dientes permanentes en crías silvestres de S-fuscicollis mantenidas en cautiverio.

La velocidad del crecimiento de los caninos fue bastante similar en todos nuestros animales, aunque se observaron algunas diferencias individuales particularmente en los últimos 1,5 mm de crecimiento. El Cuadro 2 muestra la correlación aproximada entre el tamaño de los caninos maxilares y la edad del animal. Los caninos alcanzan su tamaño completo a los 13 meses, señalando la conclusión del crecimiento perceptible de los dientes. Los datos obtenidos sobre la cronología de la erupción de los dientes permanentes y crecimiento de los caninos fueron luego aplicados en la determinación más exacta de la edad de todos los animales inmaduros examinados. La edad de los infantes que todavía carecían por completo de dientes permanentes fue estimada en base al tamaño corporal, características del pelo y aplicando los datos de Chase y Cooper (1969) sobre la cronología de erupción de los dientes de leche en S. nigricollis.

La longitud de 4,5 - 5,0 mm de los caninos señala la transición de juvenil a subadulto, por lo tanto, todos los animales inmaduros cuyos caninos excedían los 4,5 mm fueron clasificados como subadultos. Según observaciones de animales criados en cautiverio, S. fuscicollis puede alcanzar la madurez sexual, o la capacidad fisiológica de reproducción, a los 14 - 16 meses de edad (Hampton y Taylor 1971; Gengozian et al. 1977). Nuestras observaciones han demostrado que S. fuscicollis alcanza el rango del tamaño adulto antes de llegar a la madurez sexual y que los cambios físicos mas conspicuos asociados con transición de subadulto a adulto joven, sexualmente maduro, implican el tamaño de la vulva y los testes, la pigmentación de la vulva y el desarrollo de la glándula suprapúbica (Soini y Soini, en prep.). En vista que el pliegue de la glándula suprapúbica se desarrolla gradualmente, en el transcurso de varios meses, se utilizó el tamaño de la vulva o de los testes, en conjunción con el pliegue suprapúbico, para una discriminación mas precisa entre los subadultos y adultos jóvenes. Las hembras cuyas vulvas y los machos cuyos testes estaban dentro de los respectivos rangos de tamaño observados en los adultos de mayor edad (animales con caninos desgastados) fueron considerados adultos. Un atrofiamiento de los testes fue evidente en los machos seniles examinados (Cuadro 3), probablemente debido a la pérdida de la virilidad reproductiva, por lo que fueron excluidos del cómputo al fijar el límite del tamaño testicular adulto. El mínimo tamaño adulto de los testes fue fijado en 436 mm1 y el mínimo valor índice (longitud + ancho) del tamaño de la vulva en 19.

Cuadro 2.- La relación aproximada entre la longitud de los caninos maxilares y la edad en crías silvestres de S. fuscicollis mantenidas en cautiverio.

Estudio socio-ecológico

Estudio sostenido de una manada fue iniciado en la Estación Biológica de Cahuana (Río Pacaya) en Setiembre de 1979 y, exceptuando los períodos Marzo-Mayo 80 y Junio-Agosto 81, las observaciones de la manada continuaron hasta Diciembre de 1984. Luego de un período de acostumbramiento de casi 3 meses, mi presencia cerca de los miembros de la manada ya no parecía afectar ni la ubicación vertical ni las actividades de ellos. Logrado esto, se inició, en Noviembre 79, la toma de datos cuantitativos de las actividades y movimientos diarios de la manada, alimentación y uso de la dimensión vertical del hábitat. Este se hizo mensualmente hasta Enero 82, exceptuando los mencionados períodos, y Diciembre 79-Junio 80. La inundación estacional de toda el área de estudio imposibilitó la toma de datos cuantitativos en los meses de Marzo, Abril y Mayo.

Cuadro 3. - Tamaño de los testes y la vulva en 4 sucesivos niveles de "edad dentaria" (con todos los dientes permanentes ya erupcionados) de las poblaciones naturales de S. fuscicollis

0 =canino maxilar

Para este estudio, se siguió a la manada de cerca por un período de 6 horas o más, anotando cada 5 minutos la ubicación y actividad principal de la manada y el nivel vertical del bosque en que se encontraba la mayoría de los miembros (cuando estaban verticalmente muy dispersos no se registró la altura). Cuando se alimentaban de los recursos vegetales, la planta y la parte consumida fueron anotadas. "Actividad principal" fue definida como cualquier actividad sostenida a que la mayoría de los miembros de la manada se dedicaban al momento de la observación (de 1 - 2 min de duración) para el registro cuantitativo. Cuando 3 ó más animales de locomoción independiente se dedicaban a una actividad común que era diferente de la actividad principal, se anotaron 2 actividades simultáneas para la manada, dividiendo el respectivo registro cuantitativo en dos. El hecho de que la manada era muy cohesiva y las actividades de sus miembros notablemente sincronizadas hizo posible la constatación de las actividades de todos o casi todos los miembros en la mayoría de los casos. La construcción de una red de trochas paralelas y perpendiculares en el área de estudio, enumeradas y señaladas cada 25 m, facilitó el trazamiento de los movimientos de la manada en un mapa de escala grande (1: 2500 cm) previamente levantado del área de estudio.

La toma de datos cuantitativos se realizó mensualmente por 6 días semiconsecutivos; al primer día, la manada fue localizada en la mañana y luego seguida hasta la noche, registrando sus actividades continuamente desde las 12:00 hasta la hora en que la manada se acomodó para dormir. En la mañana siguiente fue ubicada en su árbol de dormir y sus actividades registradas hasta las 12:00. Este horario fue repetido 3 veces, para obtener 3 muestras completas de "mediodía a mediodía". En Diciembre 80 y Febrero 81 se tomaron registros cuantitativos sólo en 4 días.

En el último período del estudio cuantitativo (Setiembre 81 a Enero 82) el horario de seguimiento de la manada fue modificado; los datos cuantitativos se tomaron cada 3 días, por un promedio de 3 horas diarias. Además de los previos datos, ahora se tomaron datos cuantitativos también de las preferencias de hábitat y del desarrollo y patrones de actividad de un infante nacido en la manada. En vista que con este horario no todas las horas del día fueron muestreadas equitativamente, los registros de este período no fueron incluidos en los análisis del patrón diario de movimientos y actividades de la manada.

La manada tenía inicialmente 7 miembros: una pareja de adultos dominantes, 2 subadultos o adultos, 1 juvenil y 2 infantes. La ausencia de señales físicas que permiten distinguir entre los sexos e individuos de la especie, no permitió reconocer individualmente todos los miembros de la manada; sólo la pareja dominante y los juveniles e infantes pudieron generalmente (aunque no siempre) ser reconocidos individualmente.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Las categorías de edad

Basándonos en las características relacionadas con la edad, observadas en este estudio, los S. fuscicollis silvestres pueden ser clasificados en 5 categorías principales de edad, definidas como sigue:

Infante 1 (edad 0 - 2,5 meses).

Infante 2 (edad 2,5 - 6 meses).

juvenil (edad 7 - 12 meses).

De tamaño notablemente menor que los adultos; bigotes infantiles ausentes y pelo blanco circumbucal como en los adultos; genitales pequeños; escroto incipiente o totalmente pigmentado de negro; vulva despigmentada; glándula suprapúbica sin desarrollo; dentadura mixta o permanente, pero los caninos no todavía completamente desarrollados (longitud de caninos superiores 4,5 mm o menos). Se abastece de insectos total o mayormente por sí mismo (aunque puede seguir pidiendo insectos a los otros durante todo el primer año de vida).

Subadulto (edad 1 - 1,5 años). Tamaño adulto, pero genitales todavía relativamente pequeños (testes menores de 436 mm1, longitud + ancho de vulva menor de 19 mm); escroto completamente pigmentado de negro; glándula suprapúbica sólo incipientemente desarrollada; caninos completos o casi completamente desarrollados (longitud de caninos superiores más de 4,5 mm).

Adulto (edad aprox. 1,5 años o más). Genitales relativamente grandes (exceptuando los machos seniles, tamaño testicular mayor de 430 mm3 , longitud + ancho de vulva mayor de 19 mm); genitales pigmentados de negro; glándula suprapúbica bien desarrollada. Bajo las condiciones ordinarias de observación en el campo, los subadultos son difíciles de distinguir de los adultos, ya que ello requiere que uno pueda examinar el animal u observarlo de muy cerca.

Cuadro 4.- Pesos y medidas para las diferentes categorías de edad de S. f. nigrifons silvestres.

*    La muestra incluye sólo neonatos (0 - 1 días de edad).

     En este Cuadro, las hembras preñadas fueron excluidas del cómputo de peso. Sólo animales con la cola aparentemente      intacta fueron incluidos en el cómputo de longitud de cola.

Tamaño y peso

El Cuadro 4 da los pesos y algunas dimensiones por categorías de edad en la subespecie de mayor muestra poblacional, S. f. nigrifrons. En cuanto al tamaño de los adultos, las 3 subespecies presentes en Tapiche, y muestreadas en localidades contiguas allá, reportaron diferencias significativas, siendo S.f. nigrifrons la más grande y S. f. illigeri la más chica (Soini, este volumen). El Cuadro 5 compara los pesos y dimensiones de los machos adultos y hembras adultas; aunque las muestras no son grandes, sugieren que las hembras son un poco más grandes que los machos en todas las poblaciones. Además, el pliegue suprapúbico es más ancho y de mayor desarrollo en las hembras que en los machos (Cuadro 6). La comparación de los pesos adultos con pesos reportados para los animales mantenidos en cautiverio (Cooper, en Hershkovitz 1977; Wolfe et al. 1975) indica que los últimos, particularmente los nacidos en cautiverio, tienden a ser más pesados que los adultos de las poblaciones naturales.

Tamaño y composición de las manadas

Las manadas e individuos solitarios constituyen las unidades sociales observadas en las poblaciones estudiadas. Manada fue definida como una asociación aparentemente autónoma de 2 ó más individuos adultos/ subadultos, acompañados o no por uno o varios animales inmaduros, que tuviera una duración de por lo menos varios días. Animales que fueron vistos solos durante 2 días o más fueron considerados solitarios. La presencia de solitarios fue constatada en todas las poblaciones de estudio, pero fueron vistos sólo infrecuentemente.

El número de animales de locomoción propia en 62 manadas que fueron observadas por varios días o meses en el Manití, Tahuayo, Tapiche o Pacaya, variaba de 2 a 12; algunas manadas tenían, además, 1 ó 2 crías cargadas. El tamaño modal fue 6 animales de locomoción propia.

Cuadro 5.- Pesos y medidas de los adultos de las poblaciones naturales muestreadas de S. f. ílligerí, S. f. fuscicollis y S. f. nigrifrons*.

*    nigrífrons - 1 = población de Tapiche; nigrífrons - 2 = población de Tahuayo; nigrqrons - 3 = población de Manití.

    Las muestras poblacionales corresponden a la temporada Agosto-Octubre (en Tapiche, Junio-Octubre) y, por ende, los valores     aquí dados reflejan el peso de los animales en la estación seca del año.

**  La hembras preñadas fueron excluidas del cómputo de pesos. Sólo animales con la cola aparentemente intacta fueron incluidos     en los cómputos de longitud de cola.

Cuadro 6.- Ancho y grado de desarrollo del pliegue de la glándula suprapúbica en los adultos silvestres de S. fuscicollis.

*    El grado de desarrollo fue evaluado en base al grosor aproximado del pliegue de la glándula suprapúbica, como sigue:

     0 = subdesarrollado (grosor < 0,5 mm); 1 = poco desarrollado (grosor 0,5 - 1,0 mm); 2 = bien desarrollado (grosor > 1,0 - 3,0      mm); 3 = muy desarrollado (grosor > 3,0 mm).

Exceptuando el rango de 5 - 20 animales dado por Hernández-Camacho y Cooper (1976) para S. fuscicollis de la Amazonía Colombiana, el rango de tamaño de las manadas observado en este estudio abarca los observados en otras áreas (Aquino, este volumen; Castro y Soini 1977, Freese et al. 1982, Izawa y Bejarano 1981, Moynihan 1976, Neville et al. 1976, Pook y Pook 1979, Terborgh 1983, Yoneda 1981). Coaliciones o congregaciones temporarias de 2 ó más manadas, totalizando 15 - 26 animales, han sido observadas esporádicamente en Mishana, Río Nanay (Castro y Soini 1977), y es muy probable que el rango reportado de la Amazonía Colombiana incluye conteos de talescongregaciones temporarias. Similares congregaciones fueron observadas también en S. nigricollis por Izawa (1976, 1978)( En su publicación de 1976, Izawa erróneamente identificó la especie como S. fu scicollis (Izawa 1978 y comunicación personal).

En el Pacaya, las observaciones sostenidas de la manada principal estudio y de la manada contigua demostraron que el tamaño de la manada puede sufrir considerable fluctuación temporal (Cuadro 7); así por ejemplo, el tamaño de la manada de estudio fluctuaba entre 6 y 11 animales de locomoción propia. Esta fluctuación era debido sólo en parte al reclutamiento de nuevos miembros a través de nacimientos y a las pérdidas por mortalidad infantil y juvenil; mayormente era debido a salidas y entradas de subadultos/ adultos. En muchos casos era evidente que los entrantes eran los mismos que habían abandonado la manada uno o varios días antes, pero como sólo algunos de los miembros de la manada eran individualmente reconocibles, no fue posible constatar si todos los entrantes eran miembros originarios de la manada. No obstante, en las 7 oportunidades en que actualmente presencié individuos o grupos de 2-3 animales juntarse a manadas estables, el comportamiento de los miembros de la manada indicó claramente que los entrantes no les eran extraños.

Cuadro 7.- A. El número mínuno-máximo mensual de animales de locomoción propia en la manada principal de estudio de S. fuscicollis, durante 4 períodos de observación continua, de 5 a 13 meses de duración. B. Conteos mensuales del tamaño de la manada contigua.

El número de animales presentes en la manada fue verificado mediante conteos de los miembros cuando la manada salía del o entraba al árbol de dormir y/o durante el seguimiento sostenido de la manada. Para los meses en que se realizó sólo un conteo (o varios conteos con idénticos resultados hechos dentro de un lapso menor de una semana), se reporta sólo una cifra. El primer mes en que las crías nacidas en la manada fueron incluidas en el conteo (es decir, empezaron a locomocionar a propio pie) está señalado, para cada camada, con uno (I infante) o dos (2 infantes) asteriscos.

La mayoría de las manadas pequeñas (con menos de 5 miembros) se componían únicamente (le adultos y/o subadultos y parecían ser de naturaleza incipiente o transitoria, asemejándose a los grupos transitorios observados por Neyman (1977) en Saglánus oedipus. Las manadas mayores contenían siempre juveniles y/o infantes. La manada principal de estudio estaba formada por un núcleo relativamente estable, que contenía a la única hembra reproductora de la manada, su pareja (el macho dominante) y su prole de los dos últimos partos, y por un componente menos estable de animales subadultos/ adultos, de los cuales muchos o posiblemente todos eran hijos de la hembra reproductora. En vista que la hembra sólo fue vista aparcarse con el macho dominante de la manada, todas sus crías eran posiblemente engendradas por él. Sin embargo, la existencia de un patrón estrictamente monogámico de aparcamiento en la manada no pudo ser conclusivamente verificado.

Cuadro 8.- Composición por edad y sexo de las manadas de S. fuscicollis capturadas aparentemente completas en el Tapiche (T), Tahuayo (B) y Manití (M).

*      Totales no incluyen las crías cargadas.
**     Congregación o coalición de 2 manadas mutuamente amistosas.
***    La manada tenía originalmente 2 infantes, de los cuales uno desapareció el día anterior a lacaptura.

        m =machos; h = hembras.

En las 17 manadas que fueron capturadas aparentemente completas (Cuadro 8), el número de machos adultos y de hembras adultas por manada variaba de 1 a 3, con un promedio de 1,7 machos y 1,5 hembras. Casi la mitad de ellos eran adultos jóvenes, pero varias manadas tenían hasta 2 machos adultos de mayor edad, mientras que ninguna tenía más de una hembra de mayor edad. Con sólo una excepción, ésta era la hembra reproductora de su manada. La manada B2 tenía una adulta vieja, aparentemente senil, y otra adulta joven que estaba preñada. Es de suponer que la hembra joven había reemplazado a la vieja reproductora.

Estructura poblacional

El Cuadro 9 muestra la composición por edad y sexo de las muestras poblacionales capturadas en el Tahuayo y Tapiche. La muestra combinada contiene la mayoría de los pichicos pertenecientes a 35 manadas distintas, más 3 animales solitarios -todos hembras-, que aparentemente no se asociaban con ninguna manada durante el período de observación y atrape. Hasta donde fue posible juzgar en el terreno, las muestras del Tahuayo y Tapiche eran imparciales. Debido a su reducido tamaño y naturaleza fragmentaria, la muestra del Manití no fue incluida en el presente análisis. Las muestras de ambas áreas indican la existencia de una proporción igual de machos y hembras en las poblaciones naturales de S. fuscicollis.

Cuadro 9.- Composición por edad y sexo de las muestras poblacionales de S. fuscicollis capturadas en el Tahuayo y el Tapiche.

m = machos, h = hembras

Sin embargo, la composición de las manadas completas (Cuadro 8) muestra una leve preponderancia de machos entre los adultos y subadultos Aunque la diferencia de la razón 1:1 no es estadísticamente significativa (prueba chicuadrado, P > 0,1), el hecho de que los datos sobre otras especies de Saguinus que han sido adecuadamente estudiadas reportan una preponderancia similar de machos en las manadas estables (v. g., S. mystax, Soini y Soini, este volumen; S. oedipus, Dawson 1977 y Neyman 1977), sugiere que esto sería una característica común de todas o de la mayoría de las poblaciones naturales de Saguinus. Epple (1972, 1975, 1978) ha observado que en grupos de S. fuscicollis mantenidos en cautiverio, la hembra dominante es muy intolerante a la presencia de otras hembras adultas en el grupo. Esto nos sugiere que el exceso de machos en las manadas estables podría ser debido a que las hembras tienden a emigrar de sus manadas natales en edad algo más temprana que los machos y pasar más tiempo como solitarias.

Los animales adultos comprendían aproximadamente el 62% de la población total. Para examinar más detalladamente la estructura por edad y sexo de la población adulta, los adultos de la población del Tapiche fueron clasificados en 4 niveles de "edad dentaria" en base al grado de desgaste dentario. El resultante perfil poblacional sugiere que una proporción igual de sexos se mantiene a través de todos los niveles de edad; esto, a su vez, sugiere que la mortalidad afecta a ambos sexos en aproximadamente igual proporción.

En la muestra combinada del Tahuayo y Tapiche, las hembras reproductivas (preñadas, las que dan de lactar o han dado de lactar anteriormente) comprendieron el 53% de todas las hembras adultas y el 16% de toda la muestra.

Sólo el 20% de las hembras reproductoras eran adultas jóvenes y sólo el 27% de las hembras de ese nivel de edad eran reproductoras. Estos y los datos adicionales de la distribución de las hembras reproductoras por los niveles de edad, indican que la mayoría de las hembras no reproducen durante los primeros años de adultez.

Densidades poblacionales

Estimados de las densidades poblacionales de S. fuscicollis en diferentes áreas varían de 2,4 a 33,7 animales/kM2 (Aquino, este volumen; Castro et al. 1980; Freese et al. 1977,1982; Pook y Pook 1979, Terborgh 1983, Yoneda 1981). Una parte de esta variabilidad debe atribuirse a las diferencias en los métodos de censo empleados y en el tamaño de las muestras, pero mucho de ella indudablemente refleja verdaderas diferencias locales y/o regionales en la abundancia de S.fuscicollis. Los resultados de los censos de Freese et al. (1977), en 2 áreas protegidas y en varias áreas no protegidas indicaron que las densidades poblacionales de S. fuscicollis no son afectadas por las prácticas tradicionales de caza, extracción forestal y agricultura; después de Saimiri sciureus, S. fuscicollis fue generalmente la especie de mono más abundante en las áreas no protegidas y la cuarta o sexta especie en las áreas protegidas.

En el presente estudio se comparó entre sí las densidades poblacionales de S. fuscicollis de 2 parcelas de bosque y ribera, iguales de tamaño y forma, pero con muy diferentes historias del manejo de la flora y fauna. La parcela de Manití ha sido sometida por décadas a una moderada presión de caza, extracción selectiva de madera y a una limitada agricultura de subsistencia. La fauna estaba notablemente depauperada y todos los monos de mayor tamaño originalmente presentes (Alouatta, Ateles, Lagothrix, Cacajao y Cebus) estaban ausentes, quedando sólo los Cébidos de menor tamaño (Aotus nancyMai, Callicebus moloch, Pithecia monachus y Saímiri sciureus), y los Callitrícidos (Cebuella pygmaea, S. fuscicollis y S. mystax). La parcela del Pacaya está ubicada dentro de la Reserva Nacional Pacaya-Samiria, y ha gozado de una protección parcial por décadas. Tenía una fauna muy abundante y variada, incluyendo Alouatta seniculus, Lagothrix lagothricha, Cebus albifrons, C. apella, Aotus nancymai, Pithecia monachus, Saimiri boliviensis y S. Fuscicollis.

Basándonos en el número total de manadas e individuos encontrados dentro de los límites de cada parcela, la máxima densidad general para la parcela de Manití fue 28 animales/kM2 y para la parcela del Pacaya 18 animales/km2. Sin embargo, en vista que las áreas domiciliarias de 7 manadas en el Manití y 4 manadas en el Pacaya se extendían mucho más allá de los límites de las respectivas parcelas de censo, la inclusión de sólo la mitad de los integrantes de aquellas manadas en el cálculo de densidad nos daría estimados más reales. La densidad general corregida para el Manití, sería 21 animales/km 12 y para el Pacaya, 13 animales/kM2 . La parcela del Manití contenía aproximadamente 2,8 kM2 de terreno boscoso y la del Pacaya 2,6 kffl2~ lo que nos permite estimar la densidad ecológica de S. fuscicollis en 23 animales/km2 para el Manití y en 15 animales/km2 para el Pacaya.

Por lo tanto, la densidad poblacional en el área del Manatí fue un 50% mayor que la densidad en el área protegida del Pacaya. La diferencia se hace aún más notable al tomar en cuenta que en el Manití S. fuscicollis comparte su hábitat con otro congénere, S. mystax, y la densidad ecológica combinada de las 2 especies fue estimada en 46 animales/kM2.

Un estudio sostenido de la población de monos de una isla de 4,3 km de extensión, ubicada en el área de estudio del Pacaya, ha demostrado que 12 + 1 manadas estables de S. fuscicollis viven en ella. Aproximadamente 4,0 km, de la isla consisten en hábitat adecuado para monos, por lo que la densidad ecológica de S. fuscicollolis en la isla es estimada en 18 + 1,5 animales/kM2 . El Cuadro 10 muestra las densidades poblacionales y las respectivas biomasas, estimadas para las poblaciones totales de monos diurnos de la isla y del área de estudio del Manití. Aunque la abundancia proporcional de S. fuscicollis fue similar en ambas áreas, en el Manití representaba aproximadamente el 11% de la biomasa total (con S. mystax aprox. 28%), mientras que en el Pacaya contribuía sólo aproximadamente el 2% a la biomasa total de primates diurnos. También, los datos de los censos de Freese et al. (1982) muestran una tendencia similar en cuanto a la contribución proporcional de S. fuscicollis (y de otros Saguinus) a la biomasa de los primates diurnos en áreas protegidas versus no protegidas.

Observaciones en la isla sugieren que la baja densidad poblacional de S. fuscicollis podría ser una consecuencia de las altas densidades de Cebus apella y Saimiri. Como se indicará más adelante, C. apella es posiblemente un importante predator u hostigador de S. fuscicollis; y en el Pacaya, Saimiri es el competidor principal de S. fuscicollis sobre los recursos alimentarios. C. apella estaba ausente del área de censo del Manatí; también en las áreas donde Freese et al. (1982) encontraron altas densidades de Saguinus, estaba ausente, o presente sólo en densidades muy bajas. En Manití, la densidad de Saimiri era algo menor que en el Pacaya y generalmente las densidades de Saimiri eran comparativamente bajas en las áreas donde Freese et al. (1982) hallaron altas densidades de Saguinus.

Uso del espacio y preferencias de hábitat

Durante los primeros 3,5 años de observación la manada principal de estudio ocupaba un área total de 15,7 ha. Esto incluía un área de 12,2 ha de uso exclusivo más un área de 3,5 ha que también la manada contigua estaba utilizando, aunque sólo marginalmente. En el cuarto año de observación, la manada amplió su área domiciliaria, penetrando dentro del área de la manada contigua, y ocupaba desde entonces un área total de 16,5 ha.

Cuadro 10.- Estimados de las densidades poblacionales y biomasas para los primates diurnos de la Isla de Cahuana, Río Pacaya (4,3 km') y el área de estudio del Río Manití (3 km2).

*       La subespecie es S. f. illigeri, con pesos promedios edad-específicos: adultos y subadultos 293 g, juveniles 199 g e infantes  130 g. **      En contraste a las otras especies, Cebuella ocupaba sólo los terrenos inundables, donde su densidad fue estimada en 51,5          animales/km'(Soini 1982); esta cifra estima su densidad para toda el área de estudio.
***     Los pesos edad-específicos para la población de Manití fueron: adultos 543 g, subadultos 504 g, juveniles 349 g e infantes         170 g.
****    La subespecie es S. f. nigrifrons, con pesos promedios edad-específicos: adultos 366 g, subadultos 342 g, juveniles 256 g e          infantes 138 g.

Las biomasas de los Cébidos fueron computadas en base a los pesos empleados por Freese el al. (1982: Tabla VIII) en sus cómputos correspondientes; las biomasas de los Callitrícidos fueron computadas en base a los datos Ya existentes sobre la estructura poblacional y los pesos edad específicos.

La manada patrullaba periódicamente los bordes de su área domiciliaria, averiguando las ubicaciones de las manadas contiguas mediante intercambios de vocalizaciones de larga distancia con éstas. Toda el área domiciliaria era defendida y físicamente contra individuos conespecíficos; por lo tanto, constituía un territorio (Burt 1943).

No todas las partes del territorio eran utilizadas con igual intensidad; en general, la manada utilizaba más intensivamente la mitad septentrional del territorio y relativamente poco la zona de sobre la posición con el territorio de la manada contigua. Un análisis cuantitativo del uso de hábitat por la manada (Cuadro 11) demostró que las orillas e interiores de los, claros causados por caídas de árboles grandes, eran preferidos a cualquier otro tipo de hábitat, y que la manada pasaba sólo el 27% de las horas del día en la parte interior del bosque alto continuo. En contraste a lo observado por Moynihan (1976) en Colombia, los pichicos no evitaban las palmeras; más bien buscaban habitualmente insectos en los troncos de las palmeras shapajas (Scheelea sp.), y las robustas costillas de sus largas hojas horizontales les servían a menudo de puentes o vías y hasta de lugar para el descanso y despioje colectivo.

La manada se movía por su territorio en una unidad cohesiva; la dispersión de los integrantes era siempre menor de 50 m, excepto durante la defensa territorial, cuando los avances exploratorios y carreras de persecución a menudo llevaban algunos miembros más de 50 m adelante del grupo principal.

El promedio mensual de la longitud del recorrido diario de la manada oscilaba de 1113 a 1919 m (57( = 1405 m, N = 10 meses). La longitud del recorrido diario no reportaba diferencias consistentes entre las estaciones del año. La distancia del recorrido diario, es decir, la distancia en línea recta entre los 2 puntos más distantes entre sí del recorrido, fue medida para 5 días, dando un valor promedio de 690 m y rango de 575 - 800 m.

Los factores más obvios que parecían determinar el patrón del recorrido diario fueron la distribución espacial de los recursos alimentarios vegetales preferidos o disponibles y la defensa territorial. También los movimientos de las manadas o individuos de Cebus apella dentro del territorio de la manada de estudio claramente afectaba los movimientos de ésta, que invariablemente evitaba la proximidad de C. apella. La distribución espacial de los lugares preferidos para la caza de insectos también puede haber ejercido alguna influencia sobre los recorridos, mientras que la elección del lugar para pasar la noche no parecía afectarlo.

Cuadro 11.-Distribución porcentual de la actividad diaria de la manada de estudio en los diferentes tipos de hábitat.

El patrón de los recorridos diarios mostró un marcado cambio estaciona]; en la temporada seca, cuando los recursos alimentarios vegetales escaseaban, la razón entre la distancia y la longitud o metraje total del recorrido fue notablemente más elevada que en las otras temporadas. Los patrones de Setiembre y Noviembre ilustran bien este cambio; en Setiembre los movimientos de la manada consistían mayormente en transitar entre las pocas y muy esparcidas fuentes de exudado, mientras que en Noviembre, cuando las frutas abundaban, los recorridos eran más sinuosos y las distancias menores.

Los pichicos utilizaban toda fa extensión vertical del bosque, desde el suelo hasta las partes superiores de las copas emergentes de los árboles. No obstante, el análisis cuantitativo demostró que la manada pasaba el 82% de las horas diurnas en los estratos más bajos del bosque, entre 0 y 10 m de altura. En término medio, la manada pasaba el 50% del día en el estrato de arbustos, 1 - 4 m sobre el suelo, y sólo el 2% del día en el estrato más alto, por encima de los 20 m. Los pichicos bajaban a menudo al suelo para buscar insectos en la hojarasca; sin embargo, nunca permanecían en el suelo por más de algunos minutos (el período continuo más largo observado fue 5 minutos) y en término medio la manada pasaba sólo el 1,2% del día en el suelo.

Árboles de dormir

Los integrantes cohesivos de una manada de S. fuscicollis pasan la noche normalmente juntos, durmiendo acurrucados o amontonados en 1 ó 2 grupos compactos. Entre Octubre 79 y Junio 81, seguí la manada de estudio hasta su árbol de dormir en 49 oportunidades. La manada utilizó 24 diferentes árboles de dormir; es decir, en el 51% de los casos durmió en lugares que había utilizado anteriormente. De éstos, 5 fueron ocupados dos veces, 3 tres veces, 1 cuatro veces y 1 trece veces. No obstante, sólo raras veces fue ocupado un árbol de dormir por 2 ó más noches consecutivas.

La distribución espacial de los árboles de dormir concordaba con el patrón de uso del área dimiciliaria: la mayoría estaban ubicados en la mitad septentrional del área y sólo 2 estaban en la zona de sobreposición de territorios. Por lo tanto, los datos disponibles indican que las manadas de S. fuscicollis poseen normalmente varios lugares habituales de dormir, ampliamente distribuidos por el territorio de la manada.

La mayoría (73%) de los árboles de dormir estaban ubicados en las orillas de los claros causados por caídas de árboles grandes, o en las orillas de vegetación baja; también en los casos restantes el lugar de dormir daba generalmente a alguna abertura en la vegetación alta circundante. La manada dormía mayormente en árboles medianos o grandes, de copa relativamente reducida, en la parte media o inferior de la copa, usualmente a una altura de 12 - 20 m, con un rango observado de 7 - 25 m. Para dormir, se colocaban casi siempre sobre una bifurcación o parte basal de una rama mayor. A veces entraron a dormir en densas marañas de lianas y ramas que imposibilitaron averiguar el lugar exacto de la copa en que se acomodaban. La manada nunca fue vista pasar la noche en huecos de árboles; no obstante, manadas más pequeñas (de 2 - 4 animales) dormían a menudo en tales huecos.

Ciclo diario de actividad

La duración del período de descanso nocturno fue registrada para 33 noches. Fluctuaba de 11,9 a 13,4 horas, con un promedio y desviación estándar de 12,4 + 0,3 horas. El período promedio correspondiente de actividad diaria fue por lo tanto 11 horas 36 minutos. Aunque la duración del día en el área de estudio es de 12 horas + 17 minutos, no se observaron cambios de la duración del período diario de actividad que correspondieran a los cambios de la longitud del día.

La manada abandonaba el lugar de dormir e iniciaba las actividades diarias pronto o mucho después de la salida del sol, generalmente entre las 05:35 y 06:20 de la hora local. Normalmente, las actividades cesaban y la manada se acomodaba para dormir mucho antes de la puesta del sol, generalmente entre las 17:00 y 17:55 horas. El horario de entrada y salida del árbol de dormir -y por ende también el tiempo total de descanso nocturno dependía mucho de las condiciones meteorológicas. Lluvia fuerte o una tempestad inminente al atardecer a menudo impulsó la manada a acomodarse en el árbol de dormir excepcionalmente temprano; y en las mañanas de lluvia fuerte o neblina espesa la manada a menudo postergaba su salida del lugar de dormir considerablemente. En efecto, en todos los casos que la manada pasó más de 12,7 horas en descanso nocturno, esto era debido a condiciones adversas meteorológicas. En 2 oportunidades la manada fue observada retirarse a su lugar de dormir excepcionalmente temprano a pesar del buen tiempo reinante. En ambos casos tuvieron una larga sesión de despioje social antes de quedarse dormidos, lo que no aconteció en las otras oportunidades.

Las actividades diarias

Las actividades principales de la manada de estudio eran la caza de insectos, consumo de frutos y otros productos vegetales, descanso, despioje social Ñ locomoción. Otras actividades frecuentes incluían la vigía, juego, defensa territorial y enfrentamiento de alarma hacia predatores potenciales (predator mobbing). En la continuación se da una breve descripción de éstas. Las actividades alimentarias serán descritas más detalladamente en la sección 'Ecología alimentaria".

Caza de insectos.

Esta comprende el buscar, capturar e ingerir insectos y otras presas. Los pichicos cazaban insectos mayormente en los niveles bajos del bosque; aproximadamente el 67% de la caza se realizaba en el estrato de arbustos, debajo de los 5 m, y sólo el 12% por encima de los 7 m de elevación. Durante la caza de insectos la manada podía permanecer en un sitio o avanzar lentamente a través del bosque.

Consumo de productos vegetales.

Esto incluye el examinar, recoger, manipular e ingerir frutos y otros productos vegetales; también incluye los movimientos en el árbol alimentario relacionados con la ubicación y consumo del recurso. La manada se alimentaba de frutos mayormente en los estratos medio e inferior del bosque; aproximadamente el 75% del consumo se realizaba entre 10 y 20 m sobre el suelo.

Descanso y despioje social.

El descanso diurno consistía principalmente en sesiones de inactividad colectiva y de despioje mutuo, que duraban desde unos pocos minutos hasta más de 3 horas. Aparte de éstas, los pichicos descansaban a menudo individualmente por breves instantes durante las otras actividades generales de la manada. Para una sesión de descanso, la manada se colocaba generalmente sobre una rama horizontal expuesta, o sobre el tronco de un árbol caído o inclinado, ubicado en una brecha en el bosque u otro lugar expuesto al sol. Exceptuando las sesiones mañaneras de soleo y despioje, la manada normalmente descansaba en los estratos inferior y de arbustos, mayoritariamente (51%) en una altura de 2 - 4 m. No obstante, el rango vertical de la altura observada fue de 1 a 25 m y la comparación por horas del día de la altura del sitio de descanso de la manada con la temperatura ambiental, demostró que éstas estaban inversamente correlacionadas: a medida que subía la temperatura con el avance del día, la altura del sitio de descanso bajaba.

Durante el descanso colectivo se formaban generalmente 2 ó 3 cuadrillas para el despioje social, ubicadas a 1 - 3 m una de la otra, y las que a menudo intercambiaban participantes en el transcurso de la sesión. Exceptuando los infantes y juveniles menores, los integrantes de una cuadrilla despiojaban uno al otro en forma recíproca; a veces uno estaba siendo despiojado simultáneamente por 2, y brevemente hasta por 3 participantes. Una solicitud de despioje consistía en echarse o agacharse delante del otro participante, quien empezaba a despiojarle o se alejaba del solicitante. Una sesión de despioje mutuo a menudo terminó cuando el despiojador quedó dormido o por falta de reciprocidad.

Aparte de las sesiones "voluntarias" de descanso, la lluvia a menudo obligó a la manada a inactividad. Generalmente, se protegía en las copas de árboles con espeso follaje y marañas de lianas, a una altura de 8 a 14 m sobre el suelo, donde quedaban acurrucados en uno o varios grupos. El guarecimiento de la lluvia comprendía el 11% del tiempo total dedicado al descanso.

Locomoción.

Consiste en al andar colectivo de los miembros de la manada hacia una dirección común. Una considerable parte de la caza de insectos se realizaba durante el movimiento colectivo de la manada; en este estudio la actividad fue registrada como Iocomoción" sólo cuando la mayoría de los miembros no estaban visiblemente buscando insectos durante el andar. En tal andar "llano" la manada generalmente avanzaba más rápido que cuando buscaban insectos en el camino. Los pichicos se movían a menudo en fila, pasando cada uno exactamente por las mismas ramas y tallos. Utilizaban frecuentemente rutas habituales en sus recorridos. La locomoción colectiva se realizaba principalmente en los estratos inferior y de arbustos; el 74% de la locomoción se realizaba entre 2 y 6 m sobre el suelo y sólo el 9% en niveles superiores a los 10 m. Avanzaban mayormente mediante el correr cuadrúpedo por soportes horizontales e inclinados y mediante saltos entre las ramas terminales; también el avanzar mediante brincos a, de o entre soportes verticales se observa comúnmente en esta especie. En algunas oportunidades, cuando los pichicos querían avanzar muy rápido, y sobre todo durante la defensa territorial, recurrían al correr por el suelo.

Vigía, Consistía en la vigilancia colectiva, en que los pichicos quedaban quietos, parados o sentados, dispersos, alertamente escuchando y mirando. Esto se observó comúnmente en las siguientes circunstancias: antes de subir al estrato superior del dosel; antes de entrar en un árbol frutal donde ya se encontraban otros monos 0 aves comiendo; cuando uno o varios C. apella se encontraban cerca; durante el intercambio de vocalizaciones con otras manadas; durante un ventarrón o cuando se aproximaba una tormenta; en la presencia de aves potencialmente peligrosas.

Enfrentamiento de alarma.

Cuando la manada detectaba la presencia de un potencial predator, los miembros se congregaban delante, por encima o alrededor de éste, observándolo fijamente y brincando, ladeándose y vocalizando excitadamente. Aparte del hombre, los animales que fueron objetos de tal enfrentamiento durante los períodos de observación, incluyeron ofidios terrestres y arbóreos (Lachesis muta y Corallus caninus), oso hormiguero (Myrmecophaga tridactyla), manco (Eira barbara), gato doméstico, rhinahui (Cathartes aura) y varias especies de gavilanes y halcones. Al enfrentar un animal, los pichicos a menudo se le iban acercando, a veces hasta una distancia de sólo 2 ó 3 m; no obstante, las aves de rapiña eran siempre enfrentadas desde una distancia mayor. Los episodios de enfrentamiento tenían generalmente una duración menor de 10 minutos; pero en una oportunidad la manada sostuvo un enfrentamiento intensivo de 17 minutos hacia un gavilán encrestado (Spizaetus ornatus), hasta que el ave voló. 1

Juego.

Los miembros inmaduros de la manada jugaban esporádicamente, mientras que los adultos sólo raras veces. Un grupo de juego estaba formado de 2 a 3 y ocasionalmente 4 participantes. El juego social consistía mayormente en perseguir, luchar, tirar de la cola y morder fingidamente; esto estaba acompañado con vigoroso y constante vocalizar y ocasionales señales de comunicación que consistían en sacar la lengua y vibrarla con la punta doblada hacia arriba. El desarrollo ontogénico del juego está descrito en la sección "Desarrollo y cuidado de las cría".

Defensa territorial.

Los encuentros ocasionales con la manada vecina en el borde del territorio o dentro de la zona de sobreposición resultaron siempre en interacciones agresivas entre las dos manadas. Estas consistían en enfrentamientos vocales, en que todos o casi todos los miembros participaban, así como persecuciones y peleas entre algunos adultos/subadultos de las manadas.

Patrón de actividades diarias.

La contribución porcentual de cada una de las mayores actividades diarias de la manada fueron: caza de insectos 45%, descanso y despioje social 32%, consumo de recursos vegetales 14%, locomoción 6%, vigía 2% y otras actividades 1%. El guarecimiento de la lluvia, que está incluido en la actividad de descanso y despioje social, comprendió un 4% del total de las actividades. En vista que la manada a menudo avanzaba mientras los integrantes buscaban insectos, el tiempo dedicado a la caza de insectos está un poco sobrestimado a expensas del tiempo dedicado a locomoción. El tiempo dedicado al consumo de recursos vegetales está probablemente algo subestimado (tal vez 1 ó 2%), ya que los pichicos recogían esporádicamente de paso algún fruto, flor o exudado, mientras buscaban insectos.

El tiempo que la manada dedicaba a cada actividad fluctuaba entre las muestras mensuales, aparentemente respondiendo a fluctuaciones periódicas o estacionales en la disponibilidad de frutos e insectos. Así, por ejemplo, el tiempo dedicado al descanso estaba inversamente correlacionado con el tiempo dedicado a la caza de insectos en todos los meses excepto en Noviembre (comienzo de la temporada de lluvias), cuando el tiempo dedicado al consumo de frutos llegó al máximo, a expensas del tiempo dedicado al descanso. Asimismo, en la temporada de escasez de frutos, el tiempo dedicado a la locomoción aumentó, a expensas del tiempo dedicado al consumo de éstos.

Las actividades de los miembros de la manada estaban normalmente muy sincronizadas; todos o la mayoría de ellos se dedicaban simultáneamente a la misma actividad; aunque también hubo a menudo sobreposición de dos diferentes actividades prevalecientes, particularmente en la transición de una actividad principal a otra. Además, durante las sesiones mayores de descanso de la manada uno o algunos subadultos o juveniles mayores habitualmente alternaban su actividad entre el descanso y caza de insectos o juego; y la pareja dominante se entregaba periódicamente a breves sesiones particulares de despioje mutuo durante las actividades generales de consumo de frutos o caza de insectos de la manada, que aparentemente estaban relacionadas con el ciclo de estro de la hembra. Las actividades diarias de la manada mostraban un patrón, aunque algo flexible, claramente discernible. Por la mañana, después de abandonar el árbol de dormir, la manada usualmente se dirigía a algún árbol (o liana) frutal cercano, que muchas veces era el mismo en que había estado alimentándose antes de retirarse para dormir. El resto de la mañana lo dedicaba mayormente a la caza de insectos ' con una o algunas visitas adicionales a algún árbol o liana frutal. Entre las 08:00 y 10:00 horas hubo a menudo una breve sesión de descanso y despioje social; una sesión mayor acontecía generalmente alrededor del mediodía o en la tarde, que duraba normalmente 1 - 2 horas, pero ocasionalmente más de 3 horas. En término medio, la manada descansaba diariamente 3,6 horas. Al descanso de mediodía le seguía otro período dedicado mayormente a la caza de insectos, con algunas visitas a fuentes de frutos o exudado, particularmente un poco antes de retirarse al árbol de dormir.

La manada pasaba casi la mitad del día moviéndose a través del bosque y, en término medio, avanzaba 110 m por hora. Generalmente andaba más por la mañana que por la tarde; el recorrido matutino era en término medio un 39% más largo que el vespertino. Se observaron algunos cambios estacionales en el patrón de las actividades diarias, especialmente en cuanto al descanso y caza de insectos, que mostraban un patrón más nítido y acentuado en la estación seca que durante el resto del año. Estos cambios eran evidentemente provocados por la prevalencia de una temperatura diurna más elevada en esa temporada, lo que obligaba a los pichicos a ajustar sus actividades más estrechamente al horario de los cambios de temperatura.

Ecología alimentaria

La manada de estudio y la población contigua de S. fuscicollis fueron observadas consumir aproximadamente 60 diferentes especies de frutos y 3 especies de flores; además consumían el exudado de por lo menos 12 especies de árboles y lianas, y el néctar de una especie de liana. El Cuadro 12 presenta una lista de todas las plantas identificadas de que S. fuscicollis fue observado alimentarse en el Pacaya. Los árboles fueron la principal fuente de alimentos vegetales; también las lianas y hemiepífitas o estranguladores (Ficus spp.) fueron importantes, contribuyendo aproximadamente el 18% y 17%, respectivamente, a la dieta vegetal de la manada de estudio. Las epífitas (Aráceas), heliconias y palmeras contribuyeron insignificativamente a la dieta.

En término cuantitativo, los frutos fueron el recurso alimentario más importante en todos los meses del año excepto en Setiembre; el exudado fue el segundo en importancia, excepto en Setiembre, cuando el tiempo que la manada dedicaba al consumo de exudado excedió al tiempo dedicado al consumo de frutos. El néctar fue un recurso importante en el comienzo de la estación seca, a fines de Junio y en Julio, comprendiendo el 13% del tiempo total que la manada dedicaba al consumo de vegetales en el mes de Julio. No se observó consumo de néctar en otras temporadas. El consumo de néctar fue limitado a una sola especie, Combretum fruticosum, y S. fuscicollis evidentemente actuaba como un agente polinizador de la especie, lo que ha sido observado también por Janson et al. (1981), en el Suroriente del Perú. Algunas flores fueron consumidas esporádicamente entre Setiembre y Junio, pero su contribución cuantitativa a la dieta fue insignificante. Heliconia juruana fue por mucho la flor de mayor consumo. Consumo de brotes de nuevas hojas fue visto una vez, en el mes de Junio. El Cuadro 13 muestra las contribuciones cuantitativas de los frutos, exudado y néctar a la dieta de la manada de estudio en cada estación del año.

Consumo de frutos. Aproximadamente la mitad de las especies de frutos consumidos eran drupas o bayas de pequeño tamaño (diámetro menor de 2 cm), el 26% eran de tamaño medio (2 - 4 cm) y el 24% eran de tamaño grande, tales como las leguminosas por ejemplo. Los pichicos aparentemente sólo comían frutos maduros o casi maduros, exceptuando tal vez la Malvaviscus willianisii. Revisaban a menudo el estado de madurez de los frutos, inspeccionándolos visualmente, olfateándolos o mordiéndolos. La parte consumida era en casi todos los casos el mesocarpio; el epicarpio era descartado y la jugosa o viscosa pulpa o envoltura de la semilla era consumida. Las semillas eran ingeridas intactas o descartadas. En Parkia oppositifolia la parte consumida fue la sustancia mucilaginosa o resinosa que se encuentra dentro de las vainas maduras de esta especie. El consumo de pepas (semillas) fue observado sólo una vez; tratóse de una liana pendiente de identificación taxonómica.

Los frutos pequeños eran generalmente recogidos directamente con la boca, jalando la rama con una o las dos manos al alcance de la boca. Los frutos de tamaño medio eran desprendidos y consumidos de la mano. Los frutos grandes eran consumidos en el sitio, sin desprenderlos. Los frutos caídos de Parkia oppositifolia, Spondias mombin, Brosimum rubescens y Ficus sp. fueron a veces consumidos en el suelo. Desde el punto de vista de la estrategia del aprovechamiento, el recurso de frutos pudo ser dividido en 2 tipos principales: las especies dispersas y las especies de recurso mayor. El primero comprendía las plantas que producían muy pocos frutos a la vez y que estaban muy dispersas y/o tenían un patrón asincrónico de fructificación, resultando un recurso de rala pero relativamente homogénea distribución en el espacio. La mayoría de éstas eran plantas pertenecientes al estrato de arbustos y sus frutos eran característicamente recogidos y consumidos por los pichicos de pasada cuando estaban buscando insectos. Aunque aproximadamente la tercera parte de las especies de frutos consumidos eran de este tipo, su contribución cuantitativa a la dicta era relativamente escasa, exceptuando a Malvaviscus williamsii, que fue un recurso de cierta importancia durante la primera mitad de la estación seca.

El grueso del recurso & frutos provenía de los árboles y lianas del estrato medio, que brindaban un suministro más concentrado de éstos, mediante la producción de una mayor cantidad de frutos por planta o una producción sincronizada de frutos en una agrupación de plantas. El consumo de estos frutos era siempre una actividad colectiva en que participaban todos o la mayoría de los miembros de la manada. La distribución en el espacio de este tipo de recurso parecía determinar en gran. medida los movimientos diarios de la manada.

Cuadro 12.- Los recursos alimentarios vegetales de Saguinus fuscicollis en Cahuana, Río Pacaya.

A = árbol o arbusto leñoso; E = epífita; H = hemiepífita; L = liana; N = planta no leñosa del suelo;
P = parásita.

Cuadro 13.- Distribución porcentual del tiempo empleado por la manada de estudio en el consumo de productos vegetales en cada estación.

La mayoría de las especies de frutos estaban disponibles o abundantes sólo por un período de pocos meses del año, resultando un marcado cambio estacional en la composición taxonómica de la dieta vegetal de la manada (Cuadro 14). No obstante, un patrón peculiar de aprovechar intensivamente para el consumo sólo unas pocas especies a la vez persistió a través de todas las estaciones. Esto fue muy evidente en los 13 meses de muestreo cuantitativo de la dieta de la manada, ya que las 2 ó 3 especies de mayor consumo representaron más del 70% de todos los recursos vegetales consumidos dentro de cada mes. La única excepción fue la muestra del mes de Julio, en que las 3 especies de mayor consumo representaron sólo el 51 % del consumo total.

El Cuadro 15 proporciona una lista de las especies de frutos más importantes en la dieta de la manada de estudio. De los datos proporcionados en la tabla, es evidente que la manada se alimentaba mayormente de especies comunes, de ciclo anual y estacional de fructificación. Por tanto, la dieta frugívora de la manada estaba constituida por un recurso altamente predecible.

La contribución cuantitativa de cada especie a la dieta vegetal de la manada por las estaciones del año está indicada en el Cuadro 14. Los datos de la temporada media de lluvia sobrestiman la importancia de Tapirira y subestiman la de Inga, Pourouma y Celtis, debido a que el período breve de fructificación de Tapirira coincidió justamente con el período de muestreo cuantitativo de Enero; en la muestra de Febrero, Celtis, Pourouma e Inga mathewsiana eran las 3 especies de mayor consumo y las observaciones no cuantificadas en Marzo indicaron que la manada continuaba alimentándose de aquellas especies a través de todo el mes de Marzo.

Cuadro 14.- Porcentajes estacionales de tiempo que la manada principal de estudio pasaba consumiendo cada especie vegetal. Las especies consumidas por menos del %del tiempo no están incluidas. Los períodos de muestreo están indicados en Cuadro 13.

* f = frutos, e = exudado; n = néctar ,

Cuadro 15.- Algunas características de las principales especies del recurso de frutos de la manada de estudio

*            pequeño = diámetro mayor < 2 cm; mediano = diámetro mayor 2 - 4 cm; grande = diámetro mayor > 4 cm.
**           escaso = menos de 1 planta productiva/ha; común = más de 1 planta productiva/ha; abundante = más de 10 plantas productivas/ha; dentro del área              domiciliaria de la manada.
***         el máximo número de plantas observadas en uso dentro de una temporada de fructificación.
****        incluye posiblemente 2 especies.

Aunque sólo hubo 2 árboles de Parkia oppositifolia dentro del territorio de la manada, y cada año sólo uno de ellos produjo frutos, éste fue un importante recurso a través de toda la estación seca y hasta las primeras semanas de la estación de lluvia, cuando otros frutos escaseaban. En las muestras de julio a Octubre representó 12 a 15% de toda la alimentación de vegetales. La importancia de esta especie estaba en que, en la plena temporada de máxima escasez de recursos, brindaba una fuente mayor de alimento en un espacio concentrado y que no estaba siendo utilizado por otras especies de monos u otros competidores. Odontocarya tripetala fue otra especie de fruto, cuya importancia para S. fuscicollis estaba en su temporada de fructificación, que empezaba a mediados de la estación seca.

Consumo de exudado. La manada de estudio se alimentaba habitualmente del exudado de varias especies de árboles y lianas. El exudado que consumían era generalmente goma, aunque en algunos casos puede haber incluido savia. En muchos de los casos, el exudado escurría de pequeñas perforaciones perpendiculares en la corteza de los árboles y lianas, que evidentemente habían sido horadadas por insectos. En algunos árboles y en una liana, los huecos que servían de fuente de exudado eran más grandes y habían aparentemente sido hechos por ardillas u otros roedores trepadores. En otras fuentes, el exudado escurría de averías ocasionadas en los árboles por tormentas de viento o por abrasión. El exudado era extraído lamiendo o, cuando estaba solidificado, con los dientes; pedazos más grandes eran a veces recogidos con la mano. También los pichicos lo extraían de hendiduras, introduciendo la mano en la fuente y luego lamiendo el exudado de los dedos.

Muchas veces, luego de haber consumido el exudado disponible, los pichicos pasaban un buen tiempo extrayendo mordiscos de corteza del punto de escurrimiento, los que luego mascaban, evidentemente por el exudado que contenían, y tragaban o escupían. Como esto lo hacían constantemente en los mismos sitios, puede haber provocado alguna producción adicional de exudado en aquellos puntos. No obstante, este morder de la corteza no era comparable con el cavar huecos de exudado observado en Cebuella pygmaea (Kinzey et al. 1975, Ramírez et al. 1977, Soini 1982 y en prensa), y los que son a menudo aprovechados por S. fuscicollis en áreas donde las 2 especies coexisten.

Entre julio 80 y Febrero 82, observé la manada alimentarse de 16 fuentes mayores de exudado (Cuadro 16). Aparte de esto, los miembros consumían ocasionalmente, en forma individual, pequeñas cantidades de exudados hallados por casualidad. Por lo menos 13, y probablemente todas las fuentes mayores, eran visitadas constantemente y por lo menos 6 de las utilizadas en la estación seca del año 1980 seguían en uso un año más tarde y por lo menos 3 todavía 2 años más tarde.

Spondias mombin e Inga spp. fueron las fuentes más importantes de exudado; juntas representaron el 55% de todas las sesiones de consumo de exudado por la manada y el 46% del tiempo total dedicado a esta actividad (Cuadro 16). Todos los Spondias eran árboles quebrados por el viento y coronados con nuevos brotes de ramitas y hojas; el exudado escurría de fisuras en la zona de avería. Todos los Inga eran árboles intactos y el exudado provenía de perforaciones hechas por insectos y/o roedores.

En plena estación seca del año 1980, la manada utilizaba intensivamente 2 fuentes de exudado de muy corta duración: una liana grande (Lonchocarpus glabrescens) y una rama grande (Leguminosae) caídas al suelo. La manada empezaba a alimentarse de ellas después que habían yacido en el suelo por más de un mes; para entonces habían aparecido pequeñas gotitas de exudado sobre la corteza, escurridas de perforaciones hechas por insectos. Ambas fuentes fueron agotadas en pocas semanas.

Cambios estacionales en la dicta. En la estación seca los frutos se hicieron notablemente escasos en el bosque. Esto se reflejó también en la dieta de la manada; a medida que las principales especies de frutos de consumo bajaban de 4 en julio, 3 en Agosto y a 2 en Setiembre, la manada empezaba a alimentarse más intensivamente del exudado; y en Setiembre, el exudado representaba el 58%.del consumo de productos vegetales. Cuando los frutos comenzaban a abundar nuevamente, a comienzos de la estación de lluvia, el consumo de exudado decayó, oscilando entre 0 y 4% en las muestras mensuales de Noviembre a junio. Ya que aparentemente hubo exudado disponible durante todo el año, el aumento del consumo de éste era claramente debido a la disminución en la disponibilidad de frutos. Por lo tanto, el exudado servía principalmente como un sustituto para sobrellevar el período más crítico del año. Sin embargo, como lo sugieren los estudios de Garber (1980), sobre el consumo de exudado por Saguinus oedipus en Panamá, el exudado puede ser también un suplemento importante a la dieta frugívora-insectívora de S. fuscicollis, para el mantenimiento de un equilibrio adecuado de minerales. Garber concluyó que el exudado puede ser un importante regulador del equilibrio de calcio/fósforo en la dieta de los Saguinus.

Recurso alimentario de origen animal. Caza de insectos y otra presa era la mayor actividad de la manada de estudio. Los buscaban comúnmente en las densas marañas de lianas y maleza; entre las raíces, tallos y hojas de las epífitas; en las bases muertas de las frondas de las palmeras Scheelea; sobre y dentro de los palos muertos y frondas secas de otras palmeras; en las bases y sobre las raíces tablares de los árboles grandes; en las fisuras y cavidades y en la hojarasca. Las hojas secas arrolladas y otros detritos vegetales acumulados sobre las ramas y marañas eran objetos del más asiduo escudriñamiento, y aparentemente también ofrecían la mayor recompensa.

Cuadro 16.- Las principales fuentes de exudado de la manada de estudio entre Julio 80 y Febrero 82.

*       Incluye sólo las visitas observadas durante la torna de datos cuantitativos de las actividades de la manada.
**     La fuente continuó en uso por 2 ó más años.

Las presas consumidas incluían saltamontes y otros Orthoptera, cigarras, mariposas, polillas, larvas, arañas, lagartijas (mayormente Gonatodes humeralis y Anolis fuscoauratus), y sapos. En dos oportunidades se observó la manada de estudio alimentarse de la miel de una especie de abeja pequeña. En cuatro oportunidades los pichicos lamieron los peciolos de las hojas de Cecropia y de Ochroma; no fue posible discernir desde el suelo lo que estaban ingiriendo, pero pueden haber sido pequeñas hormigas. En Enero y Febrero, cuando las cigarras (Cicadidae, Homoptera) emergieron en masa, éstas se convirtieron en un recurso importante para los pichicos.

Consumo de agua. La manada fue vista beber agua sólo en plena estación seca, en Setiembre. Esto lo hacían introduciendo la mano en cavidades verticales que contenían agua o humedad de los troncos de árboles y luego lamiéndose la mano. Una vez la manada fue observada beber de 4 cavidades en el transcurso de una tarde. Por lo menos una de las cavidades fue visitada repetidamente durante varios días. Los pichicos lamían también hojas mojadas por rocío o lluvia. En vista que no se les observó beber en otras temporadas del año, es probable que obtuvieran suficiente líquido de los frutos y exudado, y de las hojas que lamían, durante la mayor parte del año.

Relaciones interespecíficas

En áreas donde S. fuscicollis vive en simpatría con otro congénere, las dos especies forman asociaciones semicohesivas y aparentemente estables. Las especies con que S. fuscicollis ha sido observado asociarse incluyen S. imperator (Janson 1975, Terborgh 1983), S. labiatus (Pook y Pook 1981, 1982; Yoneda 1981), S. mystax (Castro y Soini 1977) y posiblemente S. nigricollis (Hernández-Camacho y Cooper 1976). Además, Pook y Pook (1981,1982) observaron que S. fuscicollis se asociaba en forma simi1ar, aunque algo menos cohesivamente, también con Callimico goeldii.

En el transcurso del presente estudio, se observaron asociaciones cohesivas entre S. fuscicollis y S. mystax en las cuencas de los Ríos Amazonas, Aucayo, Manití, Orosa, Tahuayo, Tapiche y Ucayali; fue obvio que estas asociaciones ocurrían invariablemente dondequiera que las dos especies estuvieran presentes. Las repetidas observaciones realizadas sobre 14 asociaciones de fuscicollismystax, desde escondites construidos junto a barbacoas con cebo, indicaron que estas "manadas mixtas" variaban de 6 a 13 animales (R = 10,1 ± 2,1 D.S.) de locomoción propia, con un promedio de 4,6 S. mystax y 5,5 S. fuscicollis por asociación. Las manadas asociadas locomocionaban, cazaban insectos, y comían frutos a menudo juntas, o cerca una a la otra, diariamente por varias horas o hasta por días enteros. Las dos especies reaccionaban a las vocalizaciones de alarma de la otra especie y, cuando se separaban, intercambiaban a menudo vocalizaciones de larga distancia. Nunca se observó juego, despioje u otras interacciones amistosas entre individuos de las dos especies; las únicas interacciones consistían en suplantaciones ocasionales de S. fuscicollis por S. mystax en árboles alimentarios.

En el Manití, Tahuayo y Tapiche, las manadas de S. fuscicollis fueron vistas, en varias oportunidades, invadir los árboles de exudado de las manadas de Cebuella pygmaea y alimentarse ávidamente de los huecos cavados por Cebuella (Soini, en prensa). En algunos casos era aparente que los S. fuscicollis estaban habitualmente "parasitando" los huecos de exudado de algunas manadas de Cebuella. En 3 incursiones observadas, los pichicos también persiguieron a los Cebuella. En contraste a estas observaciones, una manada de S. fuscicollis y una de Cebuella fueron vistas en varias oportunidades alimentarse simultáneamente de frutos en la copa de un árbol grande de Ficus; no hubo interacciones detectables entre las dos especies, ni siquiera cuando individuos de ambas especies se acercaban mucho mientras buscaban y recogían frutos maduros.

En el Pacaya, donde S. fuscicollis era el único Callitrícido presente, Saimiri boliviensis fue la especie con que la manada de estudio interactuaba con mayor frecuencia. En varias oportunidades, solitarios o pequeños grupos, compuestos únicamente de 2-5 machos de Saimiri se asociaron con la manada de estudio por períodos de varios días, siguiéndola de cerca y a menudo comiendo en los mismos árboles con los pichicos. Cuando quiera que uno o varios de los Saimiri se les acercaban demasiado a los pichicos, cuando éstos estaban descansando o comiendo, se retiraban o afrontaban a los intrusos con moderadas vocalizaciones de amenaza. Sin embargo, cuando una manada de Saimiri que se acercaba estaba acompañada por C. apella (lo que era muy común), los pichicos siempre se retiraban del camino de los Saímiri. Casi todos los frutos que comía S. fuscicollis entraban también en la dicta de los Saimiri, y éstos a menudo suplantaron a la manada de estudio en árboles y lianas frutales. Además, una manada de Saimiri habitualmente cazaba insectos en algunos de los lugares más preferidos para la caza de insectos por la manada de estudio. Fue obvio que en el Pacaya, Saimiri era el competidor más importante de S. fuscicollis sobre los recursos alimentarios. En cambio, las otras especies simpátricas de monos no parecían ser competidoras importantes de S. fuscicollis.

La manada de estudio se volvía siempre alerta, silenciosa y evasiva cuando uno o más C. apella estaban cerca. El cambio en el comportamiento de la manada era muy notable; repentinamente abandonaba su quehacer y se internaba silenciosamente en la maleza arbustiva o cambiaba totalmente el curso de su recorrido, para alejarse de los C. apella. En una oportunidad, cuando un C. apella solitario súbitamente emergió del follaje a pocos pasos de la manada, que se encontraba comiendo en la copa de un árbol, los pichicos se precipitaron al instante a todas las direcciones en su afán de escaparse del intruso. Ninguna de las otras especies de monos provocaba una reacción de rehuida tan ostensible en los pichicos; su comportamiento claramente sugiere que por lo menos en el Pacaya C. apella es un hostigador o predator de S. fuscicollis. En Bolivia, Pook y Pook (1982) observaron que S. fuscicollis y S. labiatus mostraban una fuerte reacción de alarma y temor hacia C. apella; y en Brasil, Fonseca et al. (1980) encontraron evidencia de la existencia de una interrelación agresiva entre C. apella y Callithrix jacchus. Estas observaciones sugieren la existencia más universal de una interrelación agonística entre C. apella y los Callitrícidos.

Interrelaciones con otros animales

Juzgando por las frecuentes reacciones de alarma provocadas en la manada de estudio por la presencia o el sobrevuelo de aves mayores; algunas aves de rapiña de las familias Accipitridae y Falconidae son indudablemente importantes predatores de S. fuscicollis. El manco (Eira barbara), un predator reconocido de Callitrícidos (Moynihan 1970, Galef et al. 1976), estaba presente en todas las áreas de estudio y fue observado en una oportunidad perseguir a pichicos. Su presencia siempre provocó una vigorosa reacción de alarma en la manada de estudio.

La manada de estudio se encontraba a menudo con ardillas Sciureus igniventris, las que fueron generalmente ignoradas o evitadas. Cuando algún pichico se le acercaba demasiado a una ardilla, ésta a veces se abalanzaba contra el pichico, pero sin intentar llegar hasta él, o lo perseguía brevemente. En una oportunidad se vio un S. igniventris desalojar toda la manada de estudio de un árbol frutal; la ardilla aparentemente tenía su nido en o cerca del árbol. Las ardillas no parecían competir con S. fuscicollis sobre los recursos alimentarios.

Varias especies de aves se alimentaban de los mismos frutos que S. fuscicollis y otras buscaban insectos en los mismos lugares que éstos. Interacciones agonísticas en árboles frutales entre la manada de estudio y algunas aves mayores, particularmente Ramphastos cuvieri, Pteroglossus castanotis y Ortalis guttata, fueron observadas en varias oportunidades.

Reproducción

El ciclo de estro. Recientes estudios de laboratorio por Hampton y Hampton (1977) reportaron un ciclo promedio de estro de 14,6 días para S. fuscicollis. El examen y observaciones de animales silvestres corroboran lo observado por muchos investigadores en animales mantenidos en cautiverio, que las hembras de S. fuscicollis no presentan señales físicas visibles de estro. En un grupo de S. fuscicollis mantenido en un invernáculo espacioso y estudiado por Vogt (1978), el mejor indicador de los períodos de estro de la hembra reproductora era el comportamiento de cortejo del macho dominante hacia la hembra cuando ésta estaba en estro, que consistía en seguirla de cerca y mantenerse constantemente junto a ella (Epple 1975). Un comportamiento análogo de cortejo periódico fue observado también en la pareja dominante de la manada de estudio, durante el cual el macho seguía a la hembra más constantemente y la pareja pasaba más tiempo junta, dedicándose a frecuentes sesiones breves de despioje mutuo, mientras el resto de la manada comía o cazaba insectos. La duración de semejante período de cortejo fue 5 ó 6 días, durante el cual se observaron cópulas en el tercer y quinto días. Sin embargo, los cambios de comportamiento asociados con el probable estro de la hembra, que fueron observados en esta especie, eran más sutiles y menos conspicuos para el observador que los correspondientes cambios observados en otro Callítrícido simpátrico, Cebuella pygmaea (Soini, en prensa).

Cópula. Cópulas en la manada de estudio fueron vistas en 8 oportunidades. Con una posible excepción, la pareja fue siempre la hembra y el macho dominantes de la manada, y es probable que eran los únicos que copulaban en la manada. Aparte de despioje mutuo, las cópulas no fueron precedidas por cortejo o juego sexual: el macho abrazó la hembra por la cintura desde atrás, subió enseguida sobre la parte inferior de su lomo y ejecutó varios empujes rápidos. Cuando estaba montado, el macho usualmente hizo protrusiones de lengua hacia la hembra cuando ésta lo miraba volteando la cara hacia atrás. En una oportunidad la hembra respondió de la misma manera, haciendo que las puntas de sus lenguas se tocaran brevemente. Después de una cópula, la pareja generalmente se quedaba descansando, acurrucados juntos o despiojándose mutuamente. En una oportunidad, el macho fue visto lamerse el pene después de la cópula. Todas las cópulas observadas acontecieron sobre ramas o tallos casi horizontales y cuando la pareja se encontraba algo separada del resto de la manada.

Las cópulas observadas ocurrieron en los meses de Febrero, Marzo, Abril, Julio, Octubre y Noviembre; por ende no estaban limitadas a ninguna temporada particular del año. Además, la extrapolación de las fechas de nacimientos de 7 camadas sucesivas en la manada (Cuadro 17), indica que cópulas fértiles ocurrieron por lo menos en los meses de Enero, Marzo, Abril, Agosto, Setiembre y Octubre. Tampoco estaban limitadas a alguna fase determinada de reproducción, ya que la hembra fue vista copular cuando estaba en el tercer mes y cuarto mes de preñez, respectivamente, y cuando daba de lactar a una cría de 2 semanas y otra de 4 semanas, respectivamente. Sin embargo, la hembra fue vista rechazar los intentos de cópula del macho en una oportunidad cuando ella estaba en finales del cuarto mes de gestación, y en otra oportunidad cuando daba de lactar a una cría de 6 días, lo que nos sugiere que la hembra no era receptiva durante las últimas semanas de preñez y las primeras 1-2 semanas después del parto.

Cuadro 17.- Las fechas de nacimiento y la supervivencia de las camadas de crías nacidas en la manada de estudio entre junio 79 y Diciembre 83.

*         El número de crías presentes cuando la camada fue vista por primera vez.
**       Esta camada nació antes del comienzo del estudio y el 07.09.79 su edad fue estimada en 2,5 ± 0, 3 meses.
***      En Agosto-Setiembre 1980, la hembra reproductora parecía estar preñada y se sospecha que ella abortó o perdió una camada recién nacida en           Setiembre.

Número y sexo de crías por camada. En una muestra de 25 camadas de infantes y juveniles, capturadas completas, el 60% consistía en mellizos y el 40% en una sola cría (Cuadro 18). En otra muestra de 26 camadas de crías cargadas, que fueron observadas en el Pacaya y en que el número de crías por camada pudo ser verificado dentro de los 2 primeros meses de nacidas, el 58% consistía en mellizos y el 42% en una sola cría. No se vieron camadas mayores de 2 crías.

Datos provenientes de colonias grandes de S. fuscicollis mantenidas en laboratorios indican que, por regla general, las camadas de esta especie consisten en mellizos, o sea 2 crías (Gengozian et al. 1977, Wolfe et al. 1975). La comparativamente alta proporción de camadas de una sola cría observada en las manadas naturales es evidentemente, en gran parte, resultado de una reducción del tamaño original de la camada por mortalidad infantil y juvenil. Las observaciones realizadas en el Pacaya sugieren que la mayor parte de esta mortalidad acaece en los primeros días y semanas de vida. En la manada de estudio, la tasa de supervivencia hasta el comienzo del segundo año de vida para 7 camadas fue entre 90 y 64% (Cuadro 17); sin embargo, en vista que la hembra reproductora probablemente perdió una camada no registrada en Setiembre 80, la supervivencia puede haber sido tan sólo el 56%. En una muestra total de 27 camadas, cuya composición por sexo era conocida (Cuadros 17 y 18), habían 22 machos y 21 hembras, lo que sugiere que en poblaciones

Cuadro 18.- La edad estimada y el sexo de los infantes y juveniles de las manadas capturadas, estado de gestación de sus madres y estimación de los intervalos teóricos entre los nacimientos.

El patrón temporal de nacimientos. El Cuadro 19 muestra la distribución por los meses del año de (a) los nacimientos registrados en 13 manadas de S. fuscicollis en Pacaya, observadas intermitentemente durante todas las estaciones del año, entre 1979 y 1983, y (b) las estimadas fechas de nacimiento de todas las camadas de infantes y juveniles menores de 11 meses que fueron capturados en el Manití, Tahuayo y Tapiche. Ambos grupos de datos indican que, en la región de este estudio, ocurren nacimientos durante todo el año, pero que existe una temporada principal de nacimientos que se extiende desde Diciembre hasta Marzo, que probablemente abarca más de dos tercios de todos los nacimientos.

Intervalos entre sucesivas camadas. Los intervalos entre 7 sucesivas camadas de la hembra reproductora de la manada de estudio oscilaban entre 6 y 14,8 meses (Cuadro 17). De las manadas capturadas en el Tapiche, 2 contenían una camada de juveniles y otra de infantes, que habían nacido por intervalos de aproximadamente 7 y 8 meses, respectivamente. Para indagar más sobre los intervalos en poblaciones naturales, estimé los intervalos teóricos entre sucesivas camadas en 11 manadas capturadas, que contenían una camada de infantes o juveniles menores de 11 meses y cuya hembra reproductora estaba preñada, gestando su siguiente camada. La edad de cada camada fue estimada en base al desarrollo dentario y la fecha teórica de nacimiento de la siguiente carnada en base al diámetro uterino de la hembra preñada, siguiendo el método de Gengozian et al. (1974). Los intervalos así obtenidos oscilaban entre 5,7 y 10,8 meses (Cuadro 18), con un valor mediano de 9,4 meses. En vista que la ecuación para la predicción de la fecha de parición de Gengozian et al. (1974) fue desarrollada sólo para las carnadas de mellizos y que algunas de las camadas en gestación pueden haber consistido, en realidad, en un solo feto, una considerable sobrestimación del intervalo puede haber resultado en tales casos. Con todo, los datos disponibles indican que, en las poblaciones naturales de S. fuscicollis, las hembras con cría a menudo conciben dentro de los 2 primeros meses después de un parto, pero el intervalo promedio entre sucesivas camadas de crías es probablemente alrededor de 8 - 9 meses.

Cuadro 19.- Mitribución por los meses del afio de los nacimientos de S. fusicollis en las manadas observadas en el área de estudio de Pacaya; b) en las manadas capturadas en Manití, Tahuayo y Tapiche, según las estimadas fechas de nacimientos de las camadas de infantes y juveniles examinadas.

Desarrollo y cuidado de las crías

Características externas de los infantes. Las crías neonatas (0-2 días de edad) de las poblaciones naturales pesaban 24-34 g (N=6) y tenían una longitud de cuerpo de 79-88 mm y de cola de 89-116 mm (N=4). El color del pelo de los neonatos difiere notablemente del color de los adultos, que ha sido descrito detalladamente por Hershkovitz (1977). El patrón trizonal o de "montura" de los adultos no está presente en los neonatos: la nuca, dorso, ancas y cola son casi uniformemente negros. Sin embargo, para fines del primer mes o comienzo del segundo mes de vida, un patrón de color más parecido al de los adultos ya ha emergido. Para entonces también la parte ventral del cuerpo, que está desnuda al nacer, tiene pelo. En los neonatos de S.f. illigeri que observé en el campo, el pelo de las extremidades era pardo oscuro o pardo rojizo agutí; la cabeza era negra, cambiándose gradualmente a pardo agutí hacia la parte posterior de la cabeza; el hocico estaba desnudo y bordeado en ambos lados por un mechón de pelos blancos; entre las cejas había una manchita frontal del mismo color, la que, sin embargo, desvaneció después de la segunda semana de vida.

En los neonatos se observan algunas diferencias entre las subespecies en cuanto al color del pelo. En un par de neonatos de S. f. fuscicollis y otro par de S. f. nigrifrons examinados en el Tapiche, los miembros posteriores eran completamente o predominantemente negros; mientras que los miembros anteriores eran de color agutí amarillento; la cabeza era agutí amarillento, exceptuando una zona superciliar de pelos negros en S. f. nigrifrons y una banda angosta superciliar de pelos negros y blancos mixtos en S. f. fuscicollis, que se extendía lateralmente a las sienes. Exceptuando algunas vibrisas blancas de 3-4 mm de longitud encima y debajo de los labios, el hocico estaba desnudo y bordeado lateralmente por un par de bigotes, como en S. f. illigeri.

Estos bigotes infantiles siguen creciendo durante toda la primera infancia. A fines del tercer mes de vida, se puede ya distinguir en el campo, bajo óptimas condiciones de observación, la presencia de pelitos blancos sobre el hocico; pero el hocico no parecerá completamente blanco hasta el quinto mes. Para entonces los bigotes laterales han empezado a desvanecerse gradualmente; en el ambiente natural desaparecen por completo generalmente en el séptimo mes, aunque algunos pelos remanentes y bastante inconspicuos pueden persistir hasta el octavo e inclusive noveno mes de vida.

Cuidado de las crías. El cuidado y desarrollo de un infante macho, nacido en la manada de estudio el 24-09-81 por la mañana, o durante la noche anterior, fueron observados por intervalos de 3 días, desde el primer día de nacido hasta la edad de 3,5 meses. Durante la breve sesión en que la manada fue observada de cerca en el primer día, la cría estaba siendo cargada por la madre. El macho dominante, y por ende el supuesto padre de la cría, fue visto acercarse a la cría dos veces para despiojarla brevemente, con la obvia intención de tomar la cría a su espalda. En ambas ocasiones la madre lo repelió mordiéndolo. No obstante, 7 minutos más tarde, la madre transfirió la cría a él, pero volvió a recuperarla casi de inmediato, y la cría permaneció en la espalda de su madre por el resto de la sesión de observación (35 min). Esto sugiere que en S. fuscicollis silvestres podría comúnmente haber un período inicial, de por lo menos varias horas, durante el cual sólo la madre carga las crías.

Durante la siguiente sesión de observación, en el tercer día, varios miembros de la manada participaron en el cargar la cría; en una hora pasó 4 veces de una espalda a otra. Aunque la madre y varios miembros a menudo cargaban la cría, el padre parecía ser el cargador principal, por lo menos durante las primeras 2 semanas de la vida del infante.

Durante el período inicial las actividades del cargador no diferían de las actividades del resto de la manada, excepto cuando ésta estaba alimentándose de exudado: el cargador no entraba en el árbol de exudado, sino quedaba esperando en un árbol vecino hasta que otro miembro lo releve. Sin embargo, a partir del día 20, el cargador ya no participaba en la caza de insectos, sino se limitaba a mantenerse con la manada, cargando y descansando. Era evidente que el peso de la cría ya estaba limitando considerablemente la libertad de movimientos del cargador. Cuando el cargador quería ser relevado, comenzaba a obligar a la cría a desmontar, mordiéndola y jalándola o refregándola contra la rama o tronco. Esta seña visual y las vocalizaciones de protesta y angustia del infante generalmente atrajeron en seguida otro miembro al lugar, a cuya espalda el infante luego pasó.

Desarrollo del comportamiento. En el primer día, el infante aparentemente permanecía dormido casi todo el tiempo mientras estaba siendo cargado. No fue visto moverse, salvo para mamar y para pasar de un cargador a otro. Durante la siguiente sesión, el día 3, el infante a menudo levantaba la cabeza para mirar en su contorno, pero todos sus movimientos mayores estaban, al parecer, todavía asociados únicamente con el mamar y cambiar de cargador. En el día 7, cuando la manada estaba disfrutando una sesión excepcionalmente larga de descanso, el infante empezó a gatear vigorosamente sobre los cuerpos de varios miembros de la manada que se encontraban acurrucados juntos. Después de 48 minutos de gatear sostenido, quedó dormido y no volvió a despertarse hasta 70 minutos más tarde. Este gatear sobre los cuerpos continuó a través de la segunda semana de vida; y en el día 14 el infante fue observado por primera vez salirse del grupo y aventurarse a gatear brevemente sobre la rama. Esto lo volvió a hacer varias veces en el transcurso de la media hora subsiguiente, pero fue siempre inmediatamente recogido por los adultos. En el transcurso de las siguientes 2 semanas se le veía locomocionar, con creciente frecuencia, brevemente sobre las ramas, pero sin alejarse más de medio metro del adulto más cercano.

A los 0,9 meses de edad, (el énfasis de la actividad del infante cambió por el juego de exploración de objetos, en el cual exploraba manual y oralmente el ambiente o vegetación en el contorno del grupo. También continuaba jugando sobre los cuerpos de los otros, hasta la edad de 1,2 meses; y este juego se había convertido en correr, saltar, tironear, abrazar y mordisquear a los otros en forma enérgica. Estos, sin embargo, no participaban abiertamente en el juego del infante, sino meramente lo disfrutaban o toleraban.

En el comienzo del segundo mes, la acrobacia llegó a ser otra actividad importante; consistía en correr, saltar y trepar, con una creciente agilidad, por las ramas y lianas alrededor de la manada en reposo. Concomitantemente, la distancia hasta donde el infante se alejaba del miembro más cercano se extendió a 2 m, aproximadamente, pero los padres seguían muy protectores, recogiéndolo rápidamente si se aventuraba demasiado lejos.

La edad de 1,3 meses señaló el comienzo de una nueva fase en el desarrollo del comportamiento del infante: durante los períodos de descanso el infante ya no permanecía jugando cerca a los adultos, que ya se mostraban menos protectores, sino se movía más libremente, retornando al lado de los padres sólo para mamar y descansar sobre el cuerpo de un adulto. Desde ahora era mayormente el infante más bien que los adultos que iniciaba y terminaba el contacto corporal entre él y los adultos. Sin embargo, durante los movimientos de la manada, seguía siendo cargado todo el tiempo.

A los 1,5 meses, el infante empezó a salir brevemente de la espalda del cargador también cuando la manada estaba cazando insectos y moviéndose lentamente a través del bosque; y a los 1,6 meses el infante ya efectivamente locomocionaba en parte a propio pie durante el lento avanzar de la manada. Excepto durante los movimientos rápidos de la manada, el tiempo que el infante pasaba avanzando a propio pie con la manada iba desde ahora aumentándose rápidamente. Uno de los adultos se mantenía siempre cerca al infante, pero cada vez que éste intentaba subir a su espalda el adulto se alejaba, obligándole así al infante seguir avanzando a propio pie.

A los 1,7 meses, el infante empezó también a descansar solo o al lado de los otros, ya que éstos estaban ahora menos dispuestos a permitirle descansar sobre sus cuerpos; después de los 1,9 meses de edad ya no se le veía sobre los otros durante el descanso colectivo.

El inicio de la fase de pedir insectos a los otros, a los 2,2 meses, motivó otro notable cambio en el comportamiento del infante: desde ahora en adelante su actividad principal consistía en seguir de cerca a un adulto que estaba cazando insectos, para recibir insectos que éste agarraba. Esto determinó un patrón sostenido de actividad que consistía mayormente en locomocionar y descansar, con una reducción concomitante en las actividades de juego. A los 2,4 meses, el infante ya locomocionaba casi totalmente a propio pie, siendo cargado sólo en situaciones de peligro y, unas pocas veces, brevemente cuando estaba cansado. La última vez que fue visto cargado fue a los 81 días (2,7 meses) de edad.

Alimentación. Durante el primer mes de vida, la alimentación del infante se limitaba a la lactancia. Datos obtenidos bajo relativamente buenas condiciones de observación, entre los días 3 y 14 de nacido, indicaron que durante las primeras 2 semanas el infante fue amamantado a una frecuencia aproximada de 1,2 veces por hora. Los intervalos observados entre sucesivas sesiones de lactancia oscilaban entre 20 y 80 minutos, con un promedio de 52 minutos. Las observaciones de lactancia durante las semanas subsiguientes indicaron que la frecuencia de ésta decayó pronto, pero esto no pudo ser verificado con adecuados datos cuantitativos.

Las sesiones de lactancia duraban de medio minuto a 3 minutos. Durante las primeras 2 semanas de vida, el infante se quedaba a veces durmiendo sobre el pecho de la madre luego de mamar; por ejemplo, en el día 14 permaneció por un período de 34 minutos en el pecho, mamando 2 veces y durmiendo. Sin embargo, después del día 14, las sesiones de lactancia fueron generalmente terminadas por la madre (en vez del infante), quien empujando despacio pero con firmeza apartaba la cabeza del infante del pezón; enseguida, el padre recogía al infante o éste mismo se apartaba del cuerpo de la madre. A los 1,7 meses, las sesiones de lactancia parecían ya ser infrecuentes, y una última sesión aislada fue observada a los 2,8 meses de edad. A los 3,2 meses, mientras el infante estaba descansando al lado de su madre, todavía hizo un semi intento de alcanzar el pezón, lo que inmediatamente fue frustrado por la madre.

El infante fue observado por primera vez consumir alimento "sólido" a los 1,2 meses, cuando comió por varios minutos frutos de Odontocarya tripetala, primero mientras estaba en la espalda de un adulto quien estaba comiendo de los frutos, y luego parándose al lado del adulto. Posteriormente, fue a menudo observado comiendo frutos independientemente aunque también seguía comiendo frutos de las manos de otros miembros. Las observaciones realizadas sobre el desarrollo de la previa camada de infantes de la manada indicaron igualmente que el consumo de frutos empieza a los 1,2 meses de
edad.

El consumo de insectos por el infante fue observado por primera vez a los 2,1 meses. El padre había capturado un saltamontes grande y, cuando él lo estaba comiendo, el infante se le acercó y comió una parte del intestino salido del insecto. Doce minutos más tarde arrebató un saltamontes pequeño de las manos de un subadulto y escapó con la presa para luego comérsela solo. En estas ocasiones iniciales el infante no vocalizaba; las insistentes vocalizaciones de pedir, que posteriormente siempre caracterizará el pedir, recibir o arrebatar insectos de las manos o de la boca de los otros miembros de la manada, no se escuchaban hasta la siguiente sesión de observación, 3 días más tarde.

A los 2,2 meses, el infante comenzó a seguir a los otros de cerca para pedir insectos que éstos cazaban. A medida que sus fuerzas y habilidad de locomoción aumentaban, el juego exploratorio durante la caza de insectos se hacía más frecuente; y para el comienzo del quinto mes de vida, esto ya se había convertido en una incipiente busca de insectos, en que el infante, imitando al adulto al que estaba siguiendo, rebuscaba entre hojas secas y en huecos, y cavidades donde el adulto recién había estado buscando insectos. Las observaciones ulteriores del infante, juntas con observaciones análogas de las 2 camadas anteriores y una camada posterior de crías de la manada, indicaron que a los 7 meses de edad los juveniles ya son bastante eficientes cazadores de insectos. No obstante, siguen pidiendo y recibiendo algunos insectos de los otros, y no llegan a ser cazadores completamente autosuficientes hasta que tengan 9 a 12 meses de edad. La edad en que la dependencia parcial de los otros por insectos cesa por completo parece depender, hasta cierto punto, de la abundancia y disponibilidad de insectos de presa durante los últimos meses del período juvenil. También puede estar influenciada por el tiempo de nacimiento de la siguiente camada; aunque los juveniles pueden continuar pidiendo y recibiendo insectos todavía mucho tiempo después del nacimiento de la camada subsiguiente; por regla general, se observaba sólo un cohorte o clase de edad a la vez de pedidores de, insectos en las manadas naturales.

Despioje social. Durante los períodos de descanso, el infante era frecuentemente despiojado por los padres y ocasionalmente por los otros miembros de la manada. El despioje del infante empezó ya en el primer día de nacido. El infante nunca respondió recíprocamente; excepto de rascarse a sí mismo, nunca fue visto intentando despiojar a los otros. Sin embargo, las observaciones sobre el desarrollo de las 2 previas camadas de crías indicaron que los infantes de 5 meses de edad pueden ya participar activamente en el despioje social.

Juego social. Juego social inequívoco, en que los otros miembros de la manada interactuaban jugando con el infante, no se vio hasta que él tenía 2,1 meses de edad; continuó infrecuente a través del tercer mes, comprendiendo entonces sólo el 1% de todas sus actividades (incluyendo la inactividad) y el 14% de todo su jugar. En la siguiente y última muestra cuantitativa de medio mes, el juego social comprendió el 6% de todas las actividades y el 43% de todo el jugar, lo que sugiere que el juego social va aumentándose con la edad.

Las observaciones de 2 previas camadas, las que consistían en mellizos, indicaron que el juego social era notablemente infrecuente entre los 4 y 6 meses de edad. Así, por ejemplo, durante 36 horas de observación, en un período de 7 días de muestreo cuantitativo, los mellizos, entonces en su sexto mes de vida, se entregaron a juego social sólo 4 veces, o sea 0,11 veces por hora, y jugaron sólo durante el 0,3% del tiempo total de las actividades diarias. El juego social adquiere una mayor frecuencia a los 7 u 8 meses de edad y sigue siendo una actividad común por lo menos durante todo el segundo año de vida.

Los juveniles de un grupo en cautiverio estudiado por Vogt: et al. (1978), se entregaban mucho más al juego social que los juveniles observados en el presente estudio. Esta diferencia se debe tal vez a que la fase juvenil de poco juego social en el ambiente natural coincide con la fase de la caza muy intensiva, pero aún ineficiente de insectos, lo que aparentemente demanda toda la energía y atención del juvenil, dejando muy poco lugar para otra actividad que no sea el descanso.

AGRADECIMIENTOS

El estudio de la ecología de S. fuscicollis recibió apoyo financiero del Gobierno Suizo, a través del Programa "Cooperación Técnica Suiza". Deseo agradecer muy particularmente al coordinador del citado programa, Dr. Patrick de Rham, por su interés y valiosa ayuda. Los botánicos, Dres. Franklin Ayala, Alwyn Gentry y Sydney McDaniels identificaron las muestras de herbario de las plantas alimentarias coleccionadas en el Pacaya, por lo que se les agradece su muy valiosa colaboración. Mi agradecimiento a los Biólogos del Proyecto Primates, Rolando Aquino, Rogerio Castro, Filomeno Encarnación, Luis Moya y Julio Tapia, que participaron en la fase inicial del estudio en Manití, colaborando en la ubicación de manadas y conteo de animales. A mi esposa, María Coppula de Soini, quien compartió conmigo la vida de campo en todas las áreas de estudio y participó activamente en la toma de datos morfométricos y preparación de las figuras. Su presencia y ayuda fue de decisiva importancia para la realización del presente estudio. Estoy profundamente agradecido a los Dres. Philip Hershkovitz y Russell A. Mittermeier por todo el estímulo y apoyo que me han brindado, en muchas oportunidades y de muchas maneras, a través de los años de trabajo de campo.

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